Hunt bắt đầu làm nữ diễn viên thiếu niên trong thập niên 1970. Các vai đầu tiên của cô gồm vai con gái của Murray Slaughter trong phim The Mary Tyler Moore Show, cùng với Lindsay Wagner trong một tập của phim The Bionic Woman, cùng một vai thường trong loạt phim truyền hình nhiều tập The Swiss Family Robinson. Cô xuất hiện trong vai một bạn cùng lớp nghiện cần sa trong một tập của loạt phim truyền hình The Facts of Life. Cô cũng xuất hiện trong vai một phụ nữ trẻ, vì uống thuốc gây hưng phấn PCP, đã nhảy ra khỏi cửa sổ ở tầng nhì trong một loạt phim truyền hình After Shool Special (1982) gọi là Desperate Lives (một cảnh trong đó cô giễu cợt trong show độc thoại, truyền tại chỗ đêm thứ Bảy trong năm 1994).[7] Giữa thập niên 1980, cô có vai diễn định kỳ trong St. Elsewhere là vai Clancy Williams, bạn gái của Dr. Jack "Boomer" Morrison. Cô vẫn nổi tiếng về một trong các vai diễn đầu tiên là vai Jennie trong Bill: On His Own, cùng đóng vai chính với Mickey Rooney.

Trong thập niên 1990, sau vai nữ chính trong phim My Life and Times tồn tại không lâu, Hunt trở nên nổi tiếng với khán giả truyền hình trong Mad About You, đoạt giải Emmy các năm 1996, 1997, 1998, và 1999. Hunt cũng có sự nghiệp điện ảnh thành công với các vai trong các phim như Cast Away và phim được quảng cáo mạnh Twister.

Năm 1998 Hunt đoạt Giải Oscar cho nữ diễn viên chính xuất sắc nhất cho vai Carol Connelly, một phụ nữ hầu bàn và người mẹ đơn độc, thấy mình yêu Melvin Udall, một người viết tiểu thuyết lãng mạn bị chứng rối loạn ám ảnh cưỡng chế, do tài tử Jack Nicholson thủ diễn trong phim As Good as It Gets. Sau khi đoạt giải Oscar, cô nghỉ diễn xuất phim nhiều năm để đóng vai Viola trong vở Twelfth Night của Shakespeare diễn tại Lincoln Center ở thành phố New York.[8]

Năm 2000, Hunt trở lại điện ảnh trong 4 phim: Dr. T & the Women với Richard Gere, Pay It Forward với Kevin Spacey và Haley Joel Osment, What Women Want với Mel Gibson, và Cast Away với Tom Hanks. Năm 2003, cô trở lại Broadway trong vở Life x 3 của Yasmina Reza.[8] Hunt cũng là ứng cử viên cuối cùng cho vai "Clarice Starling" trong phim Hannibal, sau khi Jodie Foster quyết định không diễn lại vai đoạt giải Oscar của nàng từ phim The Silence of the Lambs. Tuy nhiên, Hunt mất vai này vào tay Julianne Moore vào phút chót. Năm 2006, Hunt xuất hiện trong một vai nhỏ ở phim Bobby.

Làm đạo diễn, Hunt đã đạo diễn nhiều tập của Mad About You, kể cả các loạt phim kết thúc. Phim màn ảnh lớn mà cô bắt đầu đạo diễn là phim Then She Found Me, trong đó cô cũng đóng vai chính.[1]

Hiện nay, cô làm chủ một hãng sản xuất phim Connie Tavel, Hunt/Tavel Productions thuộcSony Pictures Entertainment.[1]